Третий сезон застаёт Хинату и его друзей в самый разгар турнира за звание сильнейшего охотника. После шокирующего раскрытия тайн организации «Зенит» и предательства, которое едва не стоило им жизни, команда оказывается разбросана по разным уголкам мира. Хината, потерявшая часть своих сил из-за проклятия, наложенного на неё в финале второго сезона, вынуждена заново учиться сражаться, полагаясь не на грубую мощь, а на тактику и поддержку друзей. Параллельно Кадзуки, её вечный соперник, получает приглашение от таинственного клана, который веками хранит секрет истинной природы «Синевы» — источника всей магии в этом мире. Выясняется, что турнир — лишь ширма, а настоящая битва развернётся за контроль над древним артефактом, способным либо восстановить равновесие, либо навсегда расколоть небеса, выпустив наружу чудовищ из другого измерения.
В то время как Хината пытается найти способ снять проклятие, её младший брат Юто попадает в плен к радикальной фракции охотников, которые хотят использовать его уникальную способность поглощать чужую боль для создания суперсолдата. Спасательная операция сталкивает героев с новыми врагами — бывшими союзниками, чьи мотивы оказываются куда сложнее, чем простая жажда власти. В финальных эпизодах раскрывается правда о прошлом наставника Хинаты, который когда-то сам едва не уничтожил мир, пытаясь защитить своих учеников. Кульминацией становится битва на руинах летающего храма, где каждый из главных героев должен сделать выбор: пожертвовать своей мечтой ради общего блага или рискнуть всем, чтобы изменить судьбу. Сезон заканчивается клиффхэнгером — Хината, объединив силы с Кадзуки, активирует артефакт, но вместо спасения мира открывает портал, из которого появляется её собственная тень, обладающая всеми её воспоминаниями и силами, но лишённая чувств.