Джонни Рико, уже немолодой и уставший от войны, получает новое звание и назначение на Марс. Колония, которую он должен защищать, считается образцом стабильности и лояльности Федерации. Но вскоре Рико замечает странности: местные военные элиты ведут себя слишком независимо, а среди гражданских зреет недовольство политикой Земли. Когда на окраинах поселений начинают пропадать люди, а патрули находят следы, не похожие на жуков, расследование выводит его на заговор. Оказывается, группа высокопоставленных офицеров и промышленников вступила в тайный сговор с Разумом жуков, надеясь использовать инопланетные технологии для свержения власти Федерации и создания собственного марсианского государства. Рико оказывается в ловушке: его объявляют предателем, а настоящие заговорщики получают контроль над планетарной обороной.
Спасаясь от бывших сослуживцев, Рико собирает отряд из верных солдат и гражданских ополченцев, понимая, что времени почти нет. Жуки, действуя по плану Разума, начинают массированное вторжение на Марс, используя секретные туннели, прорытые заговорщиками. Теперь Рико должен не только выжить и очистить своё имя, но и предотвратить полное уничтожение колонии. В ходе отчаянных боёв на поверхности и в подземных лабиринтах он сталкивается с новыми видами жуков, выведенными специально для городских боёв. Финальная схватка разворачивается в командном центре Марса, где Рико в одиночку противостоит лидеру предателей и пытается взломать систему управления планетарной артиллерией, чтобы направить её на гнездо Разума. Цена победы оказывается высокой, но Рико доказывает, что настоящая верность — не слепое следование приказам, а защита человечества от любой угрозы, даже если она исходит изнутри.