Танджиро Камадо, Нэдзуко, Зеницу Агацума и Иноске Хашибира поднимаются на борт «Бесконечного поезда», чтобы присоединиться к Пламенному Столпу Ренгоку Кёджуро. Их миссия — выследить и уничтожить демона, который за последние сорок дней убил более сорока пассажиров, бесследно исчезающих в вагонах. Поезд мчится сквозь ночь, и вскоре охотники понимают, что столкнулись с необычайно коварным врагом. Демон по имени Энму, обладающий Кровавым искусством снов, погружает всех, кто засыпает, в глубочайший сон, где исполняются их самые сокровенные желания. Танджиро видит свою семью живой и невредимой, Зеницу находит покой рядом с Нэдзуко, а Иноске воссоединяется с отцом. Сны настолько реальны и сладки, что разум отказывается признавать их ложь, а душа не хочет просыпаться. Энму охотится на спящих, проникая в их подсознание и уничтожая духовное ядро, что приводит к мгновенной смерти тела. Единственный способ выжить — перерезать себе горло во сне, чтобы шок от боли вырвал сознание наружу, но на это способны лишь те, чья воля не сломлена.
Ренгоку, не поддавшийся чарам, вступает в отчаянную битву, пытаясь разбудить товарищей и защитить пассажиров. Танджиро, осознав правду, жертвует иллюзией счастья и просыпается, чтобы помочь Столпу. Вместе они выслеживают Энму, который оказывается не просто демоном, а частью самого поезда — его плоть срослась с вагонами, превратив состав в гигантскую ловушку. Охота переходит в рукопашную схватку на крыше мчащегося состава, где Ренгоку демонстрирует всю мощь Пламенного дыхания. Однако, когда победа уже близка, на сцену выходит один из Высших Лун — Аказа. Его появление переворачивает ход битвы. Аказа, демон, одержимый жаждой сильных противников, бросает вызов Ренгоку. Их дуэль становится кульминацией фильма: два воина, каждый на пике своей формы, сходятся в яростной рубке, от которой искры летят в ночное небо. Ренгоку сражается не только за свою жизнь, но и за будущее всех, кто остался в поезде. Он наносит серию сокрушительных ударов, но Аказа, обладающий нечеловеческой регенерацией и опытом тысячелетий, оказывается сильнее. В финальной атаке Пламенный Столп пробивает защиту Луны, но получает смертельный удар сквозь грудь. Умирая на руках у Танджиро, Ренгоку передает ему свою волю, веру в силу людей и наказ защищать слабых. Его последние слова становятся тем огнем, который навсегда зажжет сердце главного героя. Аказа, впечатленный стойкостью человека, исчезает с рассветом, оставляя охотников скорбеть, но не сломленными. Танджиро, Зеницу и Иноске клянутся стать сильнее, чтобы почтить память павшего героя.
